Rongling Wu1,2,3, James E Grissom2, Steven E McKeand2 dan David M O’Malley2
1 Sekolah Sains Kehidupan, Zhejiang Forestry University, China
2 Jurusan Kehutanan, North Carolina State University, AS
3 Institut Sains Tanaman dan Pertanian, University of Florida, AS
Sumber : BMC Ecology 2004, 4:14
Abstrak
Latar Belakang
Respon plastis dari bulu akar pada lingkungan yang berubah disarankan berpengaruh terhadap pertumbuhan dan bentuk tanaman. Disini ditunjukkan kalau plastisitas pertumbuhan bulu akar dapat meningkatkan produktivitas tanaman berdasarkan pada sebuah percobaan menggunakan benih muda (berusia 14 minggu) dari pinus loblolly. Kami menggunakan dua ekotipe pinus yang kontras, “mesic” dan “Xeric”, untuk mempelajari pengaruh signifikan adaptif dari respon plastis demikian.
Hasil
Partisi biomassa ke bulu akar teramati berkurang dengan meningkatnya ketersediaan nutrisi. Untuk ekotipe “mesic”, peningkatan biomassa batang merupakan konsekuensi dari lebih banyaknya nutrisi terutama karena berkurangnya partisi biomassa bulu akar. Untuk ekotipe “xeric”, pengaruh yang menguntungkan dari plastisitas pertumbuhan bulu akar pada pertumbuhan batang dihasilkan dari peningkatan alokasi biomassa pada daun dan penurunan alokasi pada bulu akar. Sebuah analisa genetika evolusi mengindikasikan kalau plastisitas pertumbuhan bulu akar dapat di induksi, sementara plastisitas daun bersifat konstitutif.
Kesimpulan
Hasil yang diperoleh menjanjikan peningkatan pemahaman dasar terhadap perubahan evolusi arsitektur pohon dalam pemeliharaan dan untuk merancang silvikultur dan ukuran pembiakan untuk meningkatkan produktivitas tanaman.
Latar Belakang
Penggunaan pupuk kimia telah bertanggung jawab terhadap peningkatan dramatis dalam produksi kayu batang dari pohon hutan (Linder dan Axelsson, 1982; Gower et al, 1992; Cannel dan Dewar, 1994; Albaugh et al, 1998). Pada pinus loblolly berusia 8 tahun yang tumbuh pada lokasi yang tidak subur di Scotland County, North Carolina, misalnya, inkremen volume batang meningkat 152% setelah tahun keempat pemberian pupuk (Albaugh et al, 1998). Walau demikian, sedikit diketahui mengenai basis mekanistik dari efek menguntungkan pupuk demikian. Salah satu hipotesis adalah bahwa peningkatan ketersediaan nutrisi membawa pada peningkatan pertumbuhan luas daun dan kapasitas fotosintesis, sehingga menghasilkan lebih banyak fotosintesat yang dapat dialokasikan ke kayu batang. Hipotesis ini telah didukung oleh sejumlah studi fisiologis (Vose dan Allen, 1988; Collbert et al, 1990; Wang dan Jarvis, 1990) dan dipakai sebagai model konseptual untuk perolehan dan siklus nitrogen tanaman (Reich et al, 1997). Walau demikian, pohon hutan dapat mengkonsumsi sebanyak 60-80% dari produktivitas utama bersih tahunan dalam peralihan bulu akar (Cannel dan Dewar, 1994). Bulu akar adalah sebuah jaringan dengan jaringan respirasi berperawatan tinggi yang fungsi utamanya menyerap dan memetabolis air dan nutrisi dari tanah (Cody, 1986; Hendrick dan Pregitzer, 1993; Lynch, 1995). Sejumlah penelitian sebelumnya telah menunjukkan kalau produksi bulu akar sensitif pada ketersediaan dan distribusi nutrisi dalam tanah (Linder dan Axelsson, 1982; Albaugh et al, 1998; King et al, 1999; Robinson, 1994). Dalam studi ini, kami menguji hipotesis kedua bahwa kapasitas bulu akar untuk merespon pada ketersediaan nutrisi, yang disebut plastisitas fenotipik, dapat secara potensial meningkatkan produktivitas pohon hutan.
Plastisitas fenotipik adalah potensi suatu organisme untuk merubah fenotipenya dalam lingkungan yang berubah (Levins, 1968; Schlichting, 1986; Stearns, 1989; Scheiner, 1993; Pigliucci et al, 1995). Plastisitas fenotipik dapat berperan penting dalam adaptasi dan evolusi tanaman dengan mengkombinasikan sebuah penyangga fisiologi pada kondisi lingkungan yang buruk dengan meningkatkan respons pada kondisi yang menguntungkan (Jackson et al, 1990). Pemahaman bagaimana keanekaragaman fenotipik dibangkitkan oleh perubahan koheren dari sifat terintegrasi lainnya adalah tantangan kunci dalam biologi evolusi. Dalam banyak literatur tanaman, studi plastisitas fenotipik berfokus terutama pada sifat morfologis dan kebugaran di atas tanah (Schlichting, 1986). Tidak jelas bagaimana plastisitas fenotipik menunjukkan efek signifikan pada pertumbuhan dan produksi lewat perubahan sistem akar di bawah tanah. Studi-studi secara kuat menyarankan kalau sistem akar tanaman teradaptasi pada lingkungan yang berbeda (Robinson, 1994), dan keanekaragaman mereka menunjukkan satu bentuk penting evolusi morfologis (Jackson et al, 1997). Bulu akar adalah organ unik dengan plastisitas lingkungan dan perkembangan besar yang merupakan subjek seleksi alam yang kuat dan pantas untuk dipelajari secara genetik dan perkembangan (Hendrick dan Pregitzer, 1993).
Pinus loblolly adalah spesies pohon yang paling penting untuk produksi serat di AS bagian selatan (McKeand et al, 1999). Karena distribusi alaminya yang luas dari Dataran Pesisir Atlantik yang lembab hingga daerah “Lost Pines” yang kering di Texas, spesies ini menunjukkan kemampuan beradaptasi yang kuat pada sebuah rentang kondisi lingkungan. Walau begitu, mekanisme perkembangan dan ekofisiologis detil untuk respon adaptif pinus loblolly dari sudut pandang bulu akar tetap tidak diketahui. Dalam studi ini, kami mengintegrasikan teori konseptual plastisitas fenotipik kedalam pengujian hipotesis kalau pengurangan produksi bulu akar pada kesuburan yang tinggi dapat meningkatkan produktivitas batang pinus loblolly.
Metode
Material tanaman
Plastisitas fenotipik dievaluasi pada bulu akar dan partisi biomassa dari spesies pohon hutan yang penting secara komersil, pinus loblolly (Pinus taeda L.). Kami menggunakan dua ekotipe pinus loblolly yang dikontraskan dari daerah yang berbeda dalam ketersediaan sumber daya tanah. Salah satu ekotipe, dikenal dengan “Lost Pines” dari Texas, teradaptasi pada kondisi kering dan kesuburan tanah rendah dan disebut “xeric”, sementara satunya lagi, Dataran Pesisir Atlantik, teradaptasi pada kondisi yang lebih moderat dan disebut “mesic”. Diferensiasi adaptif antara ekotipe “xeric” dan “mesic” telah dikarakteristikkan sebelumnya (McKeand et al, 1999).
Bulan Mei 1997, biji-biji dari dua ekotipe pinus loblolly disemai dalam vermiculite, benih ditransplantasikan sedalam 40 cm oleh pot plastik berdiameter 20 cm berisi pasir murni, dan diletakkan di lokasi terbuka di Laboratorium Lapangan Hortikultur di North Carolina State University, Raleigh. Benih Pinus dari tiap ekotipe diberikan dua perlakuan berbeda: nutrisi rendah dan nutrisi tinggi (Albaugh et al, 1998). Percobaan ini dilakukan dalam desain yang sepenuhnya acak dengan dua perlakuan nutrisional berbeda dan dengan lima famili paruh-sib dari tiap ekotipe dalam tiap level (8 benih dimasukkan per famili per ekotipe di tiap perlakuan). Benih dalam rezim nutrisi tinggi dipupuk dengan larutan N 50 ppm (Peters 15-16-17) setiap pagi, dan untuk tingkat nutrisi rendah diberi pupuh N 10 ppm tiap pagi. Kedua perlakuan mendapatkan jumlah air yang sama. Separuh pohon dipanen setelah 4 minggu perlakuan, sementara separuh lainnya, setelah 14 minggu perlakuan. Tanaman dipisahkan berdasarkan daun, cabang, batang, akar, rambut akar dan bulu akar. Bulu akar di definisikan sebagai rambut akar berdiameter ? 2 mm.
Analisa data
Perbedaan biomassa batang antara dua tingkat nutrisi secara statistik dianalisa dengan sebuah model alometrik yang mencirikan hubungan alometrik antara bagian tanaman dan keseluruhannya. Model ini berdasarkan fungsi eksponensial, y = axb, dimana x dan y adalah biomassa tanaman total dan biomassa batang, berurutan, dan a dan b menyajikan koefisien dan eksponen dari persamaan alometrik, berurutan (Niklas, 1994).
Analisis Jalur digunakan untuk menentukan hubungan sebab-akibat dalam sistem kompleks (Li, 1975). Analisis jalur mempartisi korelasi sifat komponen dengan sebuah sifat hasil dalam dua bagian, langsung dan tidak langsung. Kami melakukan analisis jalur untuk mendeteksi efek langsung dan tidak langsung dari plastisitas biomassa daun dan biomassa bulu akar pada plastisitas biomassa batang. Koefisien jalur untuk biomassa daun (p1?y) dan biomassa bulu akar (p2?y) pada biomassa batang lewat perubahan tingkat nutrisi diestimasi dengan memecahkan persamaan reguler berikut :
p1?y + r12p2?y = r1y
r12p1?y + p2?y = r2y
dimana r1y dan r2y adalah koefisien korelasi famili dari plastisitas biomassa daun dan biomassa bulu akar dengan plastisitas biomassa batang, berurutan, dan r12 adalah koefisien korelasi famili antara plastisitas biomassa daun dan biomassa bulu akar. Residual diestimasi untuk mengevaluasi derajat determinasi analisis jalur (Li, 1975). Semua analisa data dilakukan menggunakan software SAS (SAS Institute 1988).
Hasil dan Pembahasan
Setelah 4 minggu pemberlakuan, pohon yang mendapatkan nutrisi tinggi menunjukkan biomassa batang yang lebih besar 22% (“xeric”) dan 47% (“mesic”) daripada yang mendapatkan perlakuan pupuk yang rendah (P < 0.001). Nilai ini meningkat hingga 102% dan 199% untuk kedua ekotipe, berurutan, saat pohon diperlakukan selama 14 minggu (P < 0.001).
Analisa Alometrik dipakai untuk mengevaluasi pengaruh daun dan partisi biomassa bulu akar pada pertumbuhan batang yang muncul dari perbedaan dalam pasokan nutrisi. Pada kedua tanggal pemanenan, proporsi biomassa daun pada biomassa tanaman total meningkat dengan jelas, sementara proporsi biomassa bulu akar menurun secara signifikan, dengan pasokan nutrisi yang lebih baik. Sebagai ilustrasi, kami menggunakan Gambar 1 untuk menunjukkan plastisitas fenotipik dari pertumbuhan batang (Gbr. 1A) dan partisi biomassa antara dua perlakuan (Gbr. 1B) pada saat pemanenan kedua. Walau begitu, derajat plastisitas, didefinisikan sebagai perbedaan mutlak antara dua perlakuan (Schlichting, 1986), lebih besar secara mengejutkan untuk proporsi bulu akar daripada proporsi daun, khususnya untuk ekotipe “xeric”. Tingkat signifikansi untuk efek perlakuan pada biomassa batang menurun saat proporsi biomassa daun atau bulu akar dijaga tetap (P < 0.01), dibandingkan dengan tingkat signifikansi saat proporsi tidak dijaga tetap (P < 0.0001). Hubungan ketergantungan ini menunjukkan kalau peningkatan biomassa batang yang meningkat karena pasokan nutrisi yang lebih baik dapat diatributkan pada peningkatan investasi daun dan penurunan biaya energi untuk konstruksi bulu akar.
Gambar 1. Kinerja tanaman berbeda dalam perlakuan nutrisi rendah dan tinggi terukur pada 14 minggu perlakuan. (A) Biomassa batang. (B) Proporsi biomassa daun (batang terbuka) dan bulu akar (batang padat) pada biomassa tanaman total.
Kami menganalisa perbedaan genetik dalam bagaimana partisi biomassa daun dan bulu akar mempengaruhi biomassa batang lewat perubahan dalam tingkat nutrisi. Kami menggunakan korelasi rata-rata famili dalam dua perlakuan untuk menghitung koefisien jalur dari dua plastisitas terinduksi nutrisi dari partisi biomassa daun dan bulu akar dengan plastisitas biomassa batang. Untuk famili “mesic”, plastisitas partisi biomassa daun tidak memunculkan perubahan biomassa batang (py?1 = -0.09), sementara plastisitas partisi biomassa bulu akar, yaitu, penurunan partisi biomassa bulu akar dalam pemupukan tinggi, memiliki pengaruh signifikan pada peningkatan biomassa batang yang bersesuaian (py?2 = – 0.99, Gbr. 2A). Untuk famili “xeric”, baik peningkatan partisi biomassa daun dan penurunan partisi biomassa bulu akar sebagai konseksuensi dari nutrisi yang lebih banyak mempengaruhi biomassa batang. Koefisien jalur yang diturunkan dari partisi daun dan bulu akar bertanggung jawab atas sebagian besar variasi dalam biomassa batang sebagaimana ditunjukkan oleh sebuah efek residual yang kecil (0.09–0.12), menunjukkan kalau tidak ada sifat tambahan diperlukan untuk menjelaskan biomassa batang. Hasil dari analisa jalur menunjukkan kalau kedua ekotipe memiliki mekanisme fisiologis berbeda yang menentukan pengaruh tergantung nutrisi dari partisi biomassa daun dan bulu akar pada pertumbuhan batang.
Gambar 2. Diagram jalur menunjukkan hubungan sebab akibat antara kedua variabel prediktor, proporsi biomassa daun dan bulu akar, dan variabel respon, biomassa batang, yang dihasilkan dari perbedaan dalam pasokan nutrisi. Residual variabel adalah porsi yang tidak ditentukan. p dan r menunjukkan koefisien jalur dan koefisien korelasi, berurutan.
Daun dan bulu akar memiliki peran komplementer dalam asupan sumber daya; daun mengambil asupan energi dan karbon sementara bulu akar mengambil asupan air dan nutrisi (Jackson et al, 1997; Poethig, 1990). Pemodelan mekanistik asupan sumber daya menyarankan bahwa perakitan paling efisien dari biomassa tanaman adalah dengan membentuk bulu akar minimal yang memasok air dan nutrisi untuk produksi luas daun maksimum (Lynch, 1995). Walau demikian, terdapat trade-off penting dalam membentuk beberapa bulu akar. Kami menggunakan rasio biomassa daun dengan biomassa bulu akar (RFF) sebagai sebuah sifat arsitektural untuk menjelaskan alokasi biomassa dalam jaringan ephemeral. Rasio ini mencerminkan derajat dimana tanaman menunjukkan keseimbangan investasi sumber daya vs akuisisi sumber daya. Ia sangat plastis pada tingkat nutrisional dan perkembangan pohon. Rasio ini lebih besar pada perlakuan nutrisi tinggi (RFF = 6.0–7.0) daripada perlakuan rendah (RFF = 3.0–3.5). Dalam perlakuan nutrisi tinggi, pohon cenderung menginvestasi energi yang meningkat pada daun dengan pertumbuhan mereka. Semua trend ini berbeda antara kedua ekotipe, seperti ditunjukkan oleh efek interaksi yang signifikan antara ekotipe, perlakuan dan saat pemanenan (P < 0.001). Plastisitas antara tahap pertumbuhan yang berbeda menunjukkan ketergantungan respon plastis pada waktu dan urutan peristiwa perkembangan. Variasi ekotipik dalam plasitisitas perkembangan menyajikan basis genetis berbeda yang terlibat dalam peristiwa perkembangan yang relevan (Brakefield et al, 1996).
Diferensiasi ekotipik dari pinus loblolly dapat dijelaskan dengan batas plastisitas. Model genetik evolusioner kuantitatif memprediksikan kalau plasitisitas fenotipik dari sebuah sifat terbatas secara ekonomis atau fisiologis saat sifat itu dipaksa merespon pada variasi lingkungan (respon “pasif”). DeWitt et al. (1998) menggariskan lima pertimbangan ekonomis (perawatan, produksi, akuisisi informasi, stabilitas perkembangan dan genetik) dan tiga batasan (batas reliabilitas informasi, batas waktu tunda dan batas jangkauan perkembangan) dari plastisitas. Sebuah batas plastisitas terjadi saat perkembangan fakultatif tidak dapat menghasilkan sebuah sifat sedekat mungkin dengan optimum dapat memperbaiki perkembangan. Sebuah hubungan negatif antara derajat plastisitas dan residual kebugaran (dihitung dari regresi kebugaran pada fenotipe rata-rata) menunjukkan sebuah batas plastisitas.
Analisis kami menyarankan kalau plastisitas proporsi biomassa bulu akar membatasi secara fisiologis, sementara plastisitas proporsi biomassa daun tidak. hubungan antara residual biomassa pucuk adalah positif dengan derajat plastisitas proporsi biomassa daun (Gbr. 3A), namun negatif dengan derajat plastisitas proporsi biomassa bulu akar (Gbr. 3B). Dengan demikian, saat pasokan nutrisi berubah, daun dan bulu akar akan merespon dalam cara yang berbeda, daun dengan cara konstitutif (aktif) sementara bulu akar dengan cara induksi (pasif) (DeWitt et al, 1998). Untuk ekotipe “xeric” maupun “mesic”, famili yang memiliki pengurangan terkecil dalam biomassa bulu akar memiliki biomassa batang tertinggi pada perlakuan nutrisi tinggi. Batas yang lebih besar dari plastisitas bulu akar pada “xeric” dibanding “mesic” (Gbr. 3B) dapat menjelaskan mengapa plastisitas lebih kuat dari pertumbuhan bulu akar untuk ekotipe xeric tidak menghasilkan pertumbuhan batang lebih jauh seperti yang diduga (lihat Gbr. 1A). Mungkin, untuk “Lost Pines” dari lokasi tidak subur ini, dalam kondisi nutrisi yang diperbaiki terdapat konflik yang kuat antara penyelamatan energi karena pengurangan produksi bulu akar dan pengorbanan energi yang berasosiasi dengan efisiensi penyerapan dan metabolis nutrisi yang lebih tinggi dengan bulu akar yang lebih sedikit.
Gambar 3. Hubungan residual biomassa pucuk dengan derajat plastisitas partisi biomassa pada daun (A) dan bulu akar (B). Dalam studi ini, biomassa pucuk dipakai sebagai tanda kebugaran, karena kapasitas pertumbuhan vegetatif yang besar pada tahap awal adalah menguntungkan untuk menyaingi sumber daya pertumbuhan dan disarankan dibantu oleh seleksi alam (Levins, 1968). Residual biomassa pucuk dihitung lewat perbedaan antara pengamatan dan prediksi yang diestimasi dari proporsi biomassa daun dan bulu akar menggunakan persamaan polinom (lihat DeWitt et al, 1998 untuk penjelasan detil pendekatan kalkulasi ini). Derajat plastisitas disajikan sebagai perbedaan famili antara perlakuan nutrisi.
Bentuk pohon hutan (partisi biomassa) sangat plastis dalam respon terhadap perubahan tingkat nutrisi. Anggaran karbon untuk pohon hutan menunjukkan peran akar yang besar. Dalam kondisi nutrisi rendah yang mendominasi di hutan alami, 60–80% fotosintesat teralokasi di bawah tanah, dibandingkan dengan 30% untuk tingkat nutrisi yang tinggi (Cannel dan Dewar, 1994). Analisis jalur kami untuk benih pinus loblolly menunjukkan kalau plastisitas fenotipik akar memiliki pengaruh utama pada plastisitas biomassa batang, mendukung hipotesis kalau akar berperan penting dalam produktivitas hutan. Seleksi saat tumbbuh dalam lokasi nutrisi tinggi dapat memiliki proporsi akar dan batang serta daun relatif yang tidak dapat menguntungkan dalam hasil yang tinggi.
Kemajuan dalam pembudidayaan pohon akan diperlambat oleh masa generasi yang panjang, namun sepertinya berdasarkan pada eksploitasi dari interaksi antara genotipe dan hasil yang berasosiasi dengan beragam tipe metode agronomis (misalnya tingkat pemupukan), seperti telah ditunjukkan untuk tanaman ladang herba. Walau begitu, ketidakpastian lingkungan pada rentang usia pohon yang panjang telah menyebabkan beberapa penanam mempertimbangkan nilai plastisitas sebagai ciri tersendiri. Dan plastisitas dapat mengaburkan hubungan antara fenotipe dan genotipe, membuat seleksi tidak efisien. Usaha untuk membudidayakan pohon hutan akan diperkaya oleh pemahaman yang lebih mendalam mengenai plastisitas fenotipik (Jackson et al, 1990).
Kesimpulan
Studi partisi biomassa dalam kaitannya dengan variasi tingkat nutrisi pada pinus loblolly yang kami lakukan mendukung hipotesis sebelumnya, yang diajukan oleh Linder dan Axelson (1982), bahwa produksi bulu akar yang menurun karena pemupukan menghasilkan peningkatan produksi batang lewat penggunaan energi optimal. Namun, mendukung hipotesis ini tidak berarti kalau kami mesti menolak hipotesis yang lebih umum bahwa produksi tanaman yang lebih besar karena pemupukan berasal dari peningkatan kapasitas daun dan fotosintesis. Kami menjelaskan perbedaan antara kedua hipotesis ini dari sudut pandang ekofisiologis menggunakan model konseptual plastisitas fenotipik yang kokoh. Pola partisi biomassa dalam kendali lingkungan dan menunjukkan diferensiasi ekotipe yang patut diperhitungkan untuk penggunaan sumber daya terbaik yang ada. Dalam studi ini, kami mengamati kalau partisi biomassa pada pinus loblolly juga dalam kendali ontogenetik, sebagaimana juga didokumentasikan dalam spesies lainnya (Gedroc et al, 1996; Gebauer et al, 1996). Walaupun studi kami pada bulu akar dilakukan menggunakan benih pinus loblolly muda dalam kondisi terkendali, hasilnya menjanjikan tambahan pemahaman dasar mengenai perubahan evolusi arsitektur pohon dalam pembudidayaan dan dalam desain ukuran silvikultural dan pembiakan untuk meningkatkan produktivitas tanaman.
Kontribusi pengarang
RW merancang studi, melakukan eksperimen, menganalisa data dan membuat draft laporan. JEG berpartisipasi dalam eksperimen. SEM berpartisipasi dalam desain studi. DMO berpartisipasi dalam desain dan koordinasi. Semua pengarang membaca dan mengesahkan manuskrip final.
Ucapan terima kasih
Kami berterima kasih pada Wen Zeng, Zhigang Lian, Anthony McKeand, Yi Li, Hongxiu Liu, Helen Chen, Paula Zanker dan Jun Lu untuk bantuan teknis, Scot Surles untuk kendali tipmoth, dan Mary Topa bersama dengan Bill Retzlaff atas pembahasan yang berguna mengenai studi ini. Kami khususnya berterima kasih pada Mary Topa dan Bill Retzlaff atas komentar membangunnya pada versi awal manuskript ini. Penelitian ini didukung oleh Departemen Energi AS. Publikasi manuskrip ini disetujui sebagai Journal Series No. R-10425 oleh Stasiun Eksperimen Pertanian Florida.
Referensi
Albaugh TJ, Allen HL, Dougherty PM, Kress LW, King JS: Leaf area and above- and belowground growth responses of loblolly pine to nutrient and water additions. For Sci 1998, 44:317-328.
Brakefield PM, Gates J, Keys D, Kesbeks F, Wijngaarden PJ, Monteiro A, French V, Carroll SB: Development, plasticity and evolution of butterfly eyespot patterns. Nature 1996, 384:236-242.
Cannell MGR, Dewar RC: Carbon allocation in trees – A review of concepts for modeling. Adv Ecol Res 1994, 25:59-104.
Cody ML: Roots in plant ecology. Trends Ecol Evol 1986, 1:76-78.
Collbert SR, Jokela EJ, Neary GG: Effects of annual fertilization and sustained weed control on dry matter partitioning, leaf area, and growth efficiency of juvenile loblolly and slash pine. For Sci 1990, 36:995-1014.
DeWitt TJ, Sih A, Wilson DS: Costs and limits of phenotypic plasticity. Trends Ecol Evol 1998, 13:77-81.
Gebauer RLE, Reynolds JF, Strain BR: Allometric relations and growth in Pinus taeda : the effect of elevated CO2 and changing N availability. New Phytol 1996, 134:85-93.
Gedroc JJ, McConnaughay KDM, Coleman JS: Plasticity in root/shoot partitioning: optimal, ontogenetic, or both? Func Ecol 1996, 10:44-50.
Gower ST, Vogt KA, Grier CC: Carbon dynamics of Rocky Mountain Douglas fir – Influence of water and nutrient availability. Ecol Monogr 1992, 62:43-65.
Hendrick RL, Pregitzer KS: Patterns of fine root mortality in 2 sugar map forests. Nature 1993, 361:59-61.
Jackson RB, Mooney HA, Schulze E-D: A global budget for fine root biomass, surface area, and nutrient contents. Proc Natl Acad Sci 1997, 94:7362-7366.
Jackson RB, Manwaring JH, Caldwell MM: Rapid physiological adjustment of roots to localized soil enrichment. Nature 1990, 344:58-60.
King JS, Pregitzer KS, Zak DR: Clonal variation in above- and belowground growth responses of Populus tremuloides Michaux: Influence of soil warming and nutrient availability. Plant Soil 1999, 217:119-130.
Levins R: Evolution in Changing Environments Princeton University Press 1968.
Linder S, Axelsson B: Changes in carbon uptake and allocation patterns as a result of irrigation and fertilization in a young Pinus sylvestris stand. Carbon Uptake and Allocation: Key to Management of Subalpine Forest Ecosystems (Edited by: Waring RH). International Union Forest Research Organization (IUFRO) Workshop, Forest Research Laboratory, Oregon State University, Corvallis, Oregon 1982, 38-44.
Li CC: Path Analysis: A Primer Boxwood Press, Pacific Grove, CA 1975.
Lynch J: Root architecture and plant productivity. Plant Physiol 1995, 109:7-13.
McKeand SE, Grissom JE, Handest JA, Allen HL: Responsiveness of diverse provenances of loblolly pine to fertilization – Age 4 results. J Sustain Forest 1999, 10:87-94.
Niklas KJ: Plant Allometry: The Scaling of Form and Process University of Chicago Press, Chicago, IL 1994.
Pigliucci M, Schlichting CD, Whitton J: Reaction norms of Arabidopsis. 2. Response to stress and unordered environmental variation. Funct Ecol 1995, 9:537-547.
Poethig RS: Phase change and the regulation of shoot morphogenesis in plants. Science 1990, 250:923-930.
Reich PB, Walters MB, Ellsworth DS: From tropics to tundra: Global convergence in plant functioning. Proc Natl Acad Sci 1997, 94:13730-13734.
Robinson D: The responses of plants to non-uniform supplies of nutrients. New Phytol 1994, 127:635-674.
Scheiner SM: Genetics and evolution of phenotypic plasticity. Annu Rev Ecol Syst 1993, 24:35-68.
Schlichting CD: The evolution of phenotypic plasticity in plants. Annu Rev Ecol Syst 1986, 17:667-693
Stearns SC: The evolutionary significance of phenotypic plasticity. BioScience 1989, 39:436-445.
Vose JM, Allen HL: Leaf area, stemwood growth, and nutriention relationships in loblolly pine. For Sci 1988, 34:547-563.
Wang YP, Jarvis PG: Influence of crown structural properties on PAR absorption, photosynthesis, and transpiration in Sitka spruce – application of a model (MAESTRO). Tree Physiol 1990, 7:297-316.
Tidak ada komentar:
Posting Komentar